Фамилия Попонкин образована от прозвища или мирского имени Попонка. Основа здесь — «поп», что в древнерусском языке означало священника. Суффикс -онк- (в современном произношении часто редуцируется до -онк-) — уменьшительный, характерный для южных и западных русских говоров, а также для украинского и белорусского языков. То есть Попонка — это не просто «сын попа», а скорее «маленький поп» или «попёнок». Такое прозвище могли дать ребёнку священника, либо мальчику, который прислуживал в церкви, либо просто шаловливому сорванцу, которого в шутку называли попиком.

Суффикс -ин указывает на принадлежность: «чей сын?» — Попонкин, то есть сын Попонки. Это типичная модель русских фамилий-патронимов, где основа — прозвище или имя в уменьшительной форме. В отличие от фамилий на -ов/-ев, которые образуются от основ на согласный, -ин прикрепляется к основам на -а/-я. Поэтому Попонкин — не «поповский», а именно «попёнков», что придаёт фамилии более личный, даже фамильярный оттенок.

Версия о происхождении от слова «попона» (конское покрывало) маловероятна. Хотя формально можно представить прозвище Попона для человека, который шил или торговал попонами, суффикс -к- в Попонка всё же тянет к уменьшительности, а не к предметному значению. Кроме того, фамилия Попонкин встречается в основном в центральных и южных регионах России, где суффикс -онк- был распространён, что подтверждает её «поповскую» природу.

Географически фамилия не слишком частая, но устойчивая. В XIX веке носители Попонкины фиксировались среди крестьян и мещан, реже — среди духовенства (что парадоксально: сами попы редко брали фамилии, напоминающие о сане, чаще — от названий церквей или сёл). Скорее всего, предок Попонкиных был либо сыном священника, который пошёл в мирское сословие, либо получил прозвище за внешнее сходство или поведение. Других версий, например, от тюркских корней, не существует — фамилия чисто славянская по словообразованию.