Фамилия Агашкин — одна из тех, что образовались напрямую от имени, минуя промежуточные сложные ступени. В её основе лежит народная форма крестильного мужского имени Агафон — Агашка. Такое переосмысление было обычным для русской деревни: длинное и книжное имя сокращали до более привычного и бытового. Агафон (от греческого «агатос» — добрый, хороший) в повседневной речи превращался в Агашку, а затем и в Агашкина — то есть «сына Агашки», «потомка того, кого звали Агашка».

Суффикс -ин указывает на принадлежность: он присоединялся к основам на -а/-я. Агашкин — буквально «чей?» — «Агашкин сын». Это типичная модель для русских фамилий, особенно распространённая в северных и центральных губерниях. Интересно, что имя Агафон в народе путали с Агапием и даже с Агафьей, поэтому носитель фамилии не обязательно прямой потомок Агафона: прозвище Агашка могло закрепиться за человеком и по созвучию, например, за бойким или услужливым парнем, которого в шутку называли «Агашкой» в честь святого.

Встречается фамилия в основном в Поволжье и на юге России, где имя Агафон было особенно популярно среди крестьян и мещан. В документах XVIII–XIX веков можно найти крестьян Агашкиных из Симбирской и Саратовской губерний. Среди известных носителей — разве что локальные деятели, вроде купцов или священников, но в общероссийскую историю фамилия не вошла. Это не делает её менее ценной для этимолога: в ней хорошо видна живая народная переработка церковного канона.