Фамилия Агашкина образована от имени Агашка, которое в свою очередь является народной, обиходной формой крестильного мужского имени Агафон. Имя Агафон (от греческого «агатос» — «добрый», «благой») было распространено в среде простого сословия, где часто использовали уменьшительно-ласкательные варианты. Поэтому и основатель рода Агашкиных, скорее всего, был человеком из крестьян или мещан, чьё имя в быту записывали так, как слышали.

Фамилия построена по типичной русской модели с суффиксом -ин, указывающим на принадлежность: Агашкин — сын Агашки, то есть потомок человека по имени Агашка. В женском роде фамилия сохраняет ту же основу — Агашкина. Интересно, что в некоторых говорах имя Агашка могло также быть формой от имени Аггей (от древнееврейского «праздничный»), но связь с Агафоном считается основной и более распространённой.

Географически фамилия чаще встречается в центральных и южных регионах России, где имя Агафон было особенно популярно. В отличие от фамилий, образованных от полных церковных имён, Агашкина сохраняет народный, неофициальный оттенок, что сразу выдает социальное происхождение её первых носителей. Редкий суффикс -к- в основе (Агаш-к-а) указывает на то, что имя было не просто сокращением, а именно ласкательной или бытовой формой, закрепившейся в качестве родового прозвания.