Фамилия Апенькин образована от прозвища Апенька. В её основе — диалектное слово «опенок» (или «апенок»), то есть гриб, который растёт на пнях. В некоторых говорах, особенно на севере и северо-востоке России, «а» на месте безударного «о» — норма, поэтому «опёнок» превращался в «апёнок», а уменьшительная форма звучала как «апенька». Человек с таким прозвищем мог быть невысоким, коренастым, похожим на крепкий грибок, либо жить в лесистой местности, где сбор опят был основным промыслом.

Суффикс -ин указывает на принадлежность: Апенькин — сын или потомок Апеньки. Такая модель типична для русских фамилий, образованных от прозвищ на -а/-я. Иногда основу путают с фамилией Опёнкин, но Апенькин сохранила именно северное, «акающее» произношение. Встречается фамилия преимущественно в Вологодской, Архангельской и Кировской областях — там, где «опёнок» говорили как «апёнок».

Редкая деталь: в некоторых переписях XVII века встречается форма «Апенкин» — с одной «ь», что говорит о колебаниях в написании. Но корень остаётся тем же — грибное прозвище. Другие версии, связывающие фамилию с литовским «apynys» (хмель) или финским «appi» (тесть), выглядят натянутыми, так как ареал фамилии чисто русский, а слово «апенька» хорошо документировано в диалектных словарях.

Таким образом, предки носителей фамилии Апенькин — скорее всего, крестьяне из северных губерний, которых прозвали за внешность или род занятий, связанный с лесом и грибами. Фамилия недворянская, народная, и в этом её ценность: она прямо указывает на бытовую среду, в которой жили люди несколько веков назад.