Фамилия Климушкин образована от ласковой просторечной формы канонического имени Климентий. В основе лежит имя Климушка — так в быту, особенно в крестьянской и мещанской среде, называли мальчиков и мужчин, носивших полное церковное имя. Само имя Климентий восходит к греческому слову со значением «милостивый» либо «виноградная лоза» (по другой версии — «знатный»). Покровителем имени считается священномученик Климентий, епископ Анкирский: по преданию, он двадцать восемь лет терпел мучения за веру и был обезглавлен во время богослужения в 312 году.

Модель образования фамилии проста и типична для восточнославянской ономастики. Суффикс -ин указывает на принадлежность: «чей?» — Климушкин, то есть сын, потомок или человек из семьи Климушки. Такой способ словообразования был особенно распространён в северных и центральных русских землях, где фамилии на -ин нередко закреплялись за выходцами из крестьянских и посадских родов.

В отличие от фамилий на -ов, которые чаще связывали с прозвищами или профессиями, Климушкин напрямую отсылает к личному имени. Это значит, что предок носителя фамилии, скорее всего, не имел ни редкого ремесла, ни яркого прозвища — его выделяло именно имя, которое в уменьшительной форме закрепилось за всем родом.

Фамилия встречается преимущественно в Поволжье и на Урале, что косвенно подтверждает её народное, а не дворянское происхождение: в этих регионах фамилии на -ин от крестильных имён фиксировались особенно часто. В списках переписей XVII–XVIII веков можно найти упоминания крестьян и посадских людей с именем Климушка, что делает происхождение фамилии вполне прозрачным.