Фамилия Попушай — редкий случай, когда прозвище сохранилось почти без изменений, не обрастая типичными суффиксами -ов, -ин или -ский. Это так называемая «нетрансформированная» фамилия: ее просто записали в документах так, как называли человека в быту. В русской традиции такие фамилии чаще встречаются на западе и юге России, в частности на Украине и в Белоруссии, где долгое время сохранялась бессуффиксная модель фамилий (вроде Гай, Шум, Коваль). Попушай могла закрепиться именно там, а затем вместе с носителями распространиться в другие регионы.

Основа фамилии — глагол «попушать» или «попушить». В русских говорах это слово имеет несколько значений, и все они связаны с действием. Самое вероятное: «попушать» означало «пугать, стращать, наводить страх». В таком случае прозвище Попушай могли дать человеку с грозным видом, либо тому, кто любил подшучивать — внезапно пугать окружающих. Менее распространенная версия: в некоторых диалектах «попушать» значило «толкать, расталкивать», и тогда прозвище относилось к человеку неловкому, суетливому или, наоборот, напористому.

В пользу первой версии говорит то, что в русском языке есть родственные слова с тем же корнем — «пугать», «пужало» (пугало), «пужаный» (испуганный). Суффикс -ай в прозвищах был продуктивным: он образовывал имена деятеля от глаголов (Зевай, Ломай, Стреляй). Попушай — буквально «тот, кто пугает» или «пугач». В отличие от фамилий вроде Попугаев, которые образованы от названия птицы через отчество, Попушай напрямую выводится из глагольной основы, без посредников.

Встречаемость фамилии низкая. По открытым данным, основная масса носителей сосредоточена в центральных и южных областях России, а также на Украине. В дореволюционных метрических книгах Попушай фигурирует в основном среди крестьян и мещан — сословий, где прозвища дольше держались в обиходе и могли перейти в фамилию без изменения. Дворянских родов с такой фамилией не зафиксировано, что подтверждает ее народное, прозвищное происхождение.